Une étude sur le supergène aviaire explore le paradoxe évolutif derrière les stratégies d’accouplement inhabituelles de la collerette

Dans le monde coloré de la cour des oiseaux, la collerette (Calidris pugnax) est unique en son genre. Se reproduisant dans les marais et les prairies humides de toute l’Eurasie, les mâles de cette espèce de bécasseau de taille moyenne sont bien connus pour leurs stratégies d’accouplement distinctives, qui vont des démonstrations territoriales flamboyantes au mimétisme rusé.

Ces comportements, ainsi que des différences frappantes dans le plumage, sont déterminés par une seule région génétique appelée supergène. Les supergènes sont des groupes de gènes qui contrôlent des traits complexes. Ils sont souvent associés à une inversion chromosomique, dans laquelle l’ordre des gènes est inversé le long du chromosome par rapport à l’allèle de type sauvage ; cela sert à supprimer la recombinaison, permettant de co-hériter d’un ensemble de traits.

Bien qu’il y ait des avantages potentiels à préserver des combinaisons favorables de variantes génétiques, ce manque de recombinaison peut également conduire à l’accumulation de mutations délétères au sein du supergène au fil du temps.

Cependant, une nouvelle étude publiée dans Biologie moléculaire et évolutionintitulé « Faible charge de mutation dans un supergène qui sous-tend des stratégies alternatives d’accouplement chez les mâles chez la collerette (Calidris pugnax)« , a révélé un paradoxe évolutif remarquable, car le supergène qui est à la base de la stratégie d’accouplement des mâles dans la collerette présente une charge de mutation étonnamment faible.

Les résultats de l’étude remettent donc en question notre compréhension de l’évolution et de la persistance des supergènes dans la nature.

Les mâles à collerette ont longtemps attiré l’attention des scientifiques et des ornithologues amateurs en raison de leurs parades nuptiales spectaculaires et de leur plumage étrange, ressemblant aux colliers extravagants portés au XVIe siècle qui ont inspiré le nom de l’espèce. Il existe en fait trois types distincts de collerettes mâles, connues sous le nom d’Indépendants, de Satellites et de Faeders, qui diffèrent par leur comportement, leur plumage et leur taille.

« Les indépendants ont des plumes ornementales spectaculaires, et ces mâles défendent le territoire du lek [mating grounds] », déclare Leif Andersson, l’auteur principal de la nouvelle étude.

« Les satellites ont des plumes ornementales de couleur claire et ne défendent pas le territoire du lek mais permettent aux mâles indépendants de les dominer. Ce comportement aide les mâles indépendants à attirer les femelles prêtes à s’accoupler ; l’avantage pour les satellites est qu’ils ont accès au lieu d’accouplement. sol sans avoir besoin de dépenser de l’énergie pour défendre le territoire du lek. Les Faeders sont des imitateurs femelles non territoriaux sans plumes ornementales. Ils se faufilent sur le lek et tentent de s’accoupler avec les femelles.

Fait intéressant, les phénotypes Satellite et Faeder sont déterminés par la présence d’une inversion qui héberge environ 100 gènes. « L’haplotype Faeder est une inversion intacte tandis que l’haplotype Satellite est né d’une recombinaison génétique entre les haplotypes Independent et Faeder », poursuit Andersson.

En plus de porter l’un des haplotypes inversés, tous les mâles Satellite et Faeder portent un haplotype indépendant, car la présence de deux copies de l’inversion (à l’état récessif ou homozygote) est mortelle.

Le supergène de la collerette a longtemps intrigué Andersson et son équipe de recherche.

« Lorsque nous avons découvert pour la première fois le supergène ruff », explique Andersson, « nous avons été étonnés de constater que la divergence de séquence entre les allèles d’inversion et l’allèle de type sauvage atteignait 1,4%. C’est plus élevé que la divergence de séquence entre les humains et les chimpanzés et a suggéré une scission il y a environ 4 millions d’années, basée sur le taux de substitution estimé pour les oiseaux.

« Les allèles d’inversion sont létaux récessifs, probablement parce que l’inversion brise un gène essentiel. Ainsi, la question qui a émergé est de savoir comment maintenir un allèle létal récessif pendant 4 millions d’années ? »

Pour enquêter sur ce mystère, les chercheurs ont utilisé des techniques de séquençage génomique de pointe pour créer des assemblages génomiques hautement contigus pour les haplotypes indépendants et satellites. Ils ont utilisé ces assemblages parallèlement à des données sur le génome entier précédemment publiées pour évaluer la charge mutationnelle du supergène inversé.

Comme le note Andersson, « la théorie de la génétique des populations prédit que les supergènes devraient accumuler une charge génétique [e.g., deleterious mutations] en raison d’une sélection purificatrice relâchée, en particulier, si le supergène est un mortel récessif comme l’est le supergène de la collerette.

Étonnamment, cependant, les chercheurs n’ont trouvé aucune accumulation substantielle d’éléments répétitifs et seulement une charge de mutation modeste sur les haplotypes Satellite et Faeder. Cette découverte inattendue a obligé les auteurs de l’étude à réévaluer leurs hypothèses sur le supergène ruff. « J’ai vraiment dû réévaluer ma façon de penser les supergènes alors que nous continuions à trouver des preuves d’une sélection purificatrice récente là où il n’y aurait pas dû y en avoir », note Andersson.

Les auteurs proposent deux scénarios potentiels pour résoudre ce paradoxe. Premièrement, l’inversion n’a peut-être acquis que récemment sa létalité récessive. Si une version plus ancienne du supergène était plus courante et n’était pas létale récessive, une recombinaison pourrait se produire dans des collerettes portant deux copies de l’inversion, permettant d’éliminer les mutations délétères par sélection purificatrice.

Une hypothèse alternative, privilégiée par les auteurs, est que le supergène aurait été introduit par introgression à partir d’une autre espèce ou sous-espèce. Dans ce scénario, l’hybridation entre une collerette et une autre espèce conduit à l’introduction du supergène dans le génome de la collerette, et sa persistance est alors favorisée par la sélection car elle maintient ensemble les allèles contribuant à une stratégie d’accouplement mâle réussie.

Bien que les auteurs de l’étude n’aient pas été en mesure d’identifier la lignée qui aurait pu contribuer à l’inversion, ils notent qu’étant donné le calendrier estimé, l’espèce donneuse pourrait désormais être éteinte.

Cette étude met en évidence les forces complexes régissant les stratégies d’accouplement des mâles dans la collerette et les supergènes en général. « Les inversions sont faciles à trouver avec les outils génomiques modernes mais difficiles à comprendre », note Andersson. « Cependant, il devrait être très intéressant d’analyser l’expression des gènes dans plusieurs tissus des différentes formes et d’essayer de comprendre lesquels des gènes de l’inversion contribuent aux différences spectaculaires entre les formes. »

Bien que leurs données génomiques aient jusqu’à présent mis au jour deux gènes candidats potentiels, l’un impliqué dans le métabolisme de la testostérone et l’autre susceptible d’influencer la coloration des plumes ornementales, des données transcriptomiques supplémentaires sont nécessaires pour répondre à cette question. Malheureusement, de telles données peuvent s’avérer difficiles à obtenir : « Le principal défi de cette étude sur l’expression génique proposée, explique Andersson, est qu’il s’agit d’une espèce sauvage et qu’il n’est pas facile de rassembler la vaste collection d’échantillons qui seront prélevés. nécessaire pour une analyse complète.

Malgré cet obstacle, des recherches plus approfondies sur ce système modèle remarquable promettent de fournir une compréhension plus approfondie de l’origine, de la persistance et des trajectoires évolutives des supergènes.