Des chercheurs de l’Institut Max Planck d’écologie chimique à Iéna, ainsi que leurs collègues des universités de Stockholm et de Tokyo, rapportent dans une nouvelle étude en PNAS que les larves du papillon blanc du chou utilisent deux enzymes intestinales pour désarmer efficacement la bombe à huile de moutarde, le principal système de défense chimique de leurs plantes hôtes.
Les papillons blancs du chou semblent être capables de cibler les différents glucosinolates, composés de défense du chou et des plantes apparentées, et de les rendre inoffensifs par une utilisation finement réglée de leurs enzymes de détoxification. En utilisant des techniques d’édition du génome, les chercheurs ont pu démontrer la fonction des enzymes individuelles et confirmer leur efficacité.
Les plantes crucifères, telles que le chou, le colza, le raifort ou la moutarde, ont une stratégie de défense spéciale contre les herbivores appelée la « bombe à huile de moutarde ». Ils stockent les glucosinolates comme substances défensives qui réagissent avec les enzymes myrosinase lorsque les chenilles se nourrissent, c’est-à-dire lorsque les tissus végétaux sont endommagés. Les myrosinases clivent les glucosinolates et, par conséquent, des huiles de moutarde toxiques sont produites. Le goût piquant de la moutarde et du raifort est le résultat de la bombe à l’huile de moutarde.
Des chercheurs dirigés par Yu Okamura et Heiko Vogel de l’Institut Max Planck d’écologie chimique à Iéna, en Allemagne, ont maintenant étudié plus en détail la désactivation de la bombe à huile de moutarde par le papillon blanc du chou, un ravageur important des plants de chou.
Des travaux antérieurs ont identifié deux enzymes de chenille qui jouent un rôle central dans la détoxification, et les gènes qui les codent : l’enzyme NSP (nitrile specifier protein), qui manipule la potentielle bombe à huile de moutarde pour produire des nitriles non toxiques au lieu d’huiles de moutarde toxiques, et l’enzyme MA (allergène majeur), dont on a émis l’hypothèse qu’elle était également importante pour la survie des chenilles de l’aleurode du chou sur les crucifères.
Les gènes NSP et MA sont des gènes frères et chacun a évolué à partir d’une protéine intestinale de fonction inconnue trouvée chez de nombreuses espèces de papillons. Les deux enzymes se trouvent exclusivement chez les papillons blancs du chou et d’autres espèces de la famille des Pieridae (papillons blancs) dont les plantes hôtes contiennent des glucosinolates.
« Nous nous sommes demandé si les deux enzymes sont importantes pour la détoxification des glucosinolates et la forme physique des insectes. Après tout, des études antérieures ont montré que des espèces de papillons apparentées qui ne se nourrissent plus de plantes contenant des glucosinolates ont perdu les enzymes au cours de l’évolution. Cela indique qu’il est apparemment coûteux. pour que les insectes maintiennent l’activité enzymatique en l’absence de ces défenses végétales. Nous avons également voulu savoir si la fonction des deux enzymes diffère selon la composition des glucosinolates dans les différentes plantes crucifères », résume Heiko Vogel les questions initiales de l’étude.
Crucial pour tester la fonction des gènes NSP et MA était la technique d’édition du génome CRISPR-Cas9, qui a permis aux chercheurs d’utiliser des chenilles dépourvues du gène NSP, du gène MA ou des deux, dans leurs expériences. Ces chenilles manquaient donc également des enzymes appropriées pour détoxifier les glucosinolates. Par la suite, des plantes avec différents niveaux de glucosinolates ont été utilisées dans des tests d’alimentation pour vérifier le développement des chenilles.
Les chenilles dépourvues d’une seule des deux enzymes étaient encore capables de survivre sur des plantes à fortes concentrations de substances de défense, même si leur croissance était limitée. Cependant, les chenilles chez lesquelles les deux gènes avaient été éliminés n’étaient plus capables de se développer et de survivre sur leurs plantes hôtes naturelles.
« Ces résultats ont été une surprise car le rôle de l’enzyme MA dans l’interaction entre les papillons blancs du chou et les plantes hôtes n’était pas clair auparavant », a déclaré le premier auteur Yu Okamura.
Ainsi, pour les chenilles du papillon blanc du chou, les deux enzymes, NSP et MA, sont importantes pour désarmer la bombe à huile de moutarde de leurs plantes hôtes. Parce que NSP et MA diffèrent dans leur capacité de détoxification envers différents glucosinolates, les chenilles peuvent affiner l’activation des gènes NSP et MA en fonction du profil de glucosinolates de leurs plantes hôtes.
Lorsque les chenilles manquent d’une des enzymes, elles se développent plus lentement, mais le degré de restriction de croissance dépend des glucosinolates présents dans les plantes hôtes. « En utilisant une panoplie de mécanismes de détection, de régulation et de détoxification, les papillons blancs du chou adaptent avec précision la façon dont ils désamorcent différentes bombes à huile de moutarde du spectre de leurs plantes hôtes, affichant une sensibilité à la fois aux profils de glucosinolates végétaux et à leur activation », explique Heiko Vogel.
En utilisant des techniques d’édition du génome, l’étude montre que la NSP et la MA permettent aux chenilles du papillon blanc du chou de répondre de manière très flexible aux bombes à huile de moutarde, ce qui est essentiel pour permettre aux insectes de s’adapter à une gamme plus large de plantes crucifères.
« Nous pensons que nos travaux soulignent l’importance de l’émergence de tels gènes pour les insectes herbivores dans la course aux armements avec les défenses chimiques de leurs plantes hôtes. La compétition entre les insectes et leurs plantes hôtes implique plus que la simple présence de défenses chimiques et de mécanismes de détoxification. La régulation et l’activation des enzymes de détoxification représentent également des éléments clés d’interactions complexes et expliquent le succès évolutif de ces insectes ravageurs », résume Yu Okamura.
Plus d’information:
Okamura, Yu, Tester les hypothèses d’une innovation clé coévolutionnaire révèle une suite complexe de traits impliqués dans le désamorçage de la bombe à huile de moutarde, Actes de l’Académie nationale des sciences (2022). DOI : 10.1073/pnas.2208447119