Interactions antagonistes des composés de défense des plantes

Une défense combinée de différentes substances chimiques de défense pourrait entraîner une interaction négative et une désintoxication mutuelle, selon des chercheurs de l’Institut Max Planck d’écologie chimique dans une nouvelle étude, parue dans Actes de l’Académie nationale des sciences, sur l’espèce de tabac sauvage Nicotiana attenuata et l’un de ses herbivores spécialisés. Les analyses chimiques des excréments ont révélé que les larves du sphinx du tabac Manduca sexta sont capables de séparer les composants d’une substance de défense et de les utiliser pour en détoxifier une autre. Cependant, les plants de tabac ont également développé une contre-stratégie pour minimiser la détoxification mutuelle de leurs défenses : ils évitent de produire simultanément les deux substances impliquées dans la détoxification à des concentrations élevées.

Dans la lutte chimique contre les ravageurs, mais aussi dans le traitement médical des maladies, il est souvent recommandé de s’appuyer sur une thérapie combinée de différents agents afin d’obtenir le meilleur succès. Cependant, de nombreuses notices de médicaments soulignent qu’il peut y avoir des interactions entre différents ingrédients actifs, qui peuvent non seulement renforcer l’effet d’un médicament, mais aussi l’affaiblir, voire l’annuler. Des chercheurs de l’Institut Max Planck d’écologie chimique à Iéna, en Allemagne, ont découvert un effet aussi inattendu lors de l’étude des mécanismes de défense du tabac sauvage Nicotiana attenuata. Ils ont montré que les larves du sphinx du tabac Manduca sexta sont capables d’utiliser deux défenses végétales différentes pour contrer l’effet néfaste de l’autre.

L’étude est basée sur des analyses chimiques d’excréments de chenilles. « Nous avons pu identifier des substances chimiques auparavant inconnues dans les excréments des chenilles. Cependant, nous avons constaté qu’elles partageaient les caractéristiques structurelles de deux composés de défense des plantes. Par conséquent, les questions clés pour nous étaient : pouvons-nous isoler les composants et prouver leur structure, et, plus important encore : pouvons-nous montrer de quelles voies de signalisation spécialisées ils proviennent et quelle fonction ils ont ? » dit le premier auteur Sven Heiling.

Les chercheurs ont utilisé des analyses comparatives par spectrométrie de masse des métabolites des plantes et des déjections des chenilles qui s’étaient nourries de ces plantes. Ils ont pu montrer que les larves de Manduca sexta sont capables de convertir deux substances de défense des plantes connues différentes – l’acide chlorogénique, un ester phénolique de l’acide caféique et de l’acide quinique, et les glycosides diterpéniques de 17-hydroxygéranyllinalool, ou HGL-DTG en abrégé – après l’ingestion de tissu foliaire. La liaison de l’acide chlorogénique à certains sucres des molécules HGL-DTG rend les deux composés parents moins efficaces contre les herbivores.

Ces résultats ont été étayés par des expériences d’alimentation avec des chenilles sur des feuilles de plantes qui avaient été modifiées pour désactiver l’un des deux mécanismes de défense. Les chercheurs ont ainsi pu montrer non seulement que les composés détectés dans les excréments larvaires provenaient des acides chlorogéniques et des HGL-DTG ingérés avec la nourriture végétale, mais aussi que les chenilles nourries avec des feuilles incapables de produire l’une ou l’autre défense poussaient mieux que les chenilles dont seules la production de HGL-DTG avait été inactivée.

Cependant, les chercheurs sont allés plus loin et ont voulu savoir comment les plantes réagissent à ce dilemme dans la nature. Compte tenu de la longue histoire évolutive de la « course aux armements » entre les plantes et les insectes, ils se sont demandé quelle réponse les plants de tabac ont à la stratégie de désintoxication intelligente de Manduca sexta. Par conséquent, ils ont étudié les propriétés biochimiques des plants de tabac dans différents habitats naturels. « Nous avons examiné 183 accessions naturelles, c’est-à-dire du matériel de Nicotiana attenuata collecté à un endroit précis à des moments précis. Ce qui était frappant, c’est que les plantes de différents habitats semblent sélectionner les composés qui leur sont essentiels pour s’adapter à leur environnement spécifique, et supprimer la production des autres composés. Ce modèle chimique peut les aider à éviter la désintoxication mutuelle dans une certaine mesure », explique le co-auteur Jiancai Li.

L’étude représente un exemple impressionnant de l’évolution des défenses des plantes d’une part, et des processus d’adaptation d’un insecte spécialisé dans l’alimentation de cette plante, comme le sphinx du tabac, d’autre part. Il a été montré pour la première fois qu’une défense combinée constituée de différentes substances de défense peut être « sabotée » par un herbivore de telle sorte que deux composés actifs se détoxifient mutuellement par conversion enzymatique après ingestion. Vraisemblablement, il existe de nombreux autres exemples dans la nature des stratégies de désintoxication sophistiquées déployées par les insectes herbivores spécialisés. Cependant, ces approches de recherche ne sont pas bien établies car il est difficile d’identifier les changements chimiques dans les substances après ingestion par les herbivores.

Afin d’élucider les stratégies de détoxification des insectes, Ian Baldwin et ses collègues utilisent une nouvelle approche de recherche appelée frassomique, qui leur permet de décrire la conversion chimique des métabolites végétaux chez l’insecte en analysant leurs déjections. Les scientifiques s’attendent à découvrir de nombreux autres exemples similaires, grâce aux nouvelles avancées de la spectrométrie de masse, ainsi qu’à de plus grandes bases de données spectrales et à de nouveaux algorithmes pour identifier des composés similaires. Ils souhaitent découvrir dans une prochaine étape quelle enzyme les larves de Manduca sexta utilisent pour la détoxification mutuelle des défenses de la plante, et étudier plus en détail l’origine évolutive de cette enzyme.