Des études sur le génome des calmars et des poulpes révèlent comment les traits uniques des céphalopodes ont évolué

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Les calmars, les poulpes et les seiches, même pour les scientifiques qui les étudient, sont des créatures merveilleusement étranges. Connus sous le nom de céphalopodes à corps mou ou coléoïdes, ils possèdent le plus grand système nerveux de tous les invertébrés, des comportements complexes tels qu’un camouflage instantané, des bras parsemés de ventouses adroites et d’autres traits évolutifs uniques.

Maintenant, les scientifiques ont creusé dans le génome des céphalopodes pour comprendre comment ces animaux inhabituels sont apparus. En cours de route, ils ont découvert que les génomes des céphalopodes sont aussi étranges que les animaux. Des scientifiques du Laboratoire de biologie marine (MBL) de Woods Hole, de l’Université de Vienne, de l’Université de Chicago, de l’Institut des sciences et technologies d’Okinawa et de l’Université de Californie à Berkeley, ont fait part de leurs découvertes dans deux nouvelles études en Communication Nature.

« Les cerveaux volumineux et élaborés ont évolué plusieurs fois », a déclaré la co-auteure principale Caroline Albertin, Hibbitt Fellow au MBL. « Un exemple célèbre est celui des vertébrés. Un autre est celui des céphalopodes à corps mou, qui servent d’exemple distinct pour la façon dont un système nerveux vaste et compliqué peut être assemblé. En comprenant le génome des céphalopodes, nous pouvons mieux comprendre les gènes qui sont important dans la mise en place du système nerveux, ainsi que dans la fonction neuronale. »

Dans Albertin et al., publié cette semaine, l’équipe a analysé et comparé les génomes de trois espèces de céphalopodes, deux calmars (Doryteuthis pealeii et Scolopes d’Euprymna) et une pieuvre (Octopus bimaculoïdes).

Le séquençage de ces trois génomes de céphalopodes, sans parler de les comparer, a été un tour de force financé par la Grass Foundation qui s’est déroulé sur plusieurs années dans des laboratoires du monde entier.

« La plus grande avancée dans ce nouveau travail est probablement de fournir des assemblages au niveau chromosomique de pas moins de trois génomes de céphalopodes, qui sont tous disponibles pour étude au MBL », a déclaré le co-auteur Clifton Ragsdale, professeur de neurobiologie et de biologie et anatomie. à l’Université de Chicago.

« Les assemblages au niveau chromosomique nous ont permis de mieux affiner les gènes présents et leur ordre, car le génome est moins fragmenté », a déclaré Albertin. « Alors maintenant, nous pouvons commencer à étudier les éléments régulateurs qui peuvent être à l’origine de l’expression de ces gènes. »

Pieuvres à deux points de Californie (Octopus bimaculoides) sortant de leurs enveloppes d’œufs. Crédit : Caroline Albertin, Laboratoire de biologie marine. Crédit : Caroline Albertin, Laboratoire de biologie marine

En fin de compte, la comparaison des génomes a conduit les scientifiques à conclure que l’évolution de nouveaux traits chez les céphalopodes à corps mou est médiée, en partie, par trois facteurs :

  • réorganisation massive du génome des céphalopodes au début de l’évolution
  • expansion de familles de gènes particulières
  • édition à grande échelle des molécules d’ARN messager, en particulier dans les tissus du système nerveux.
  • Plus frappant encore, ils ont découvert que le génome des céphalopodes « est incroyablement brassé », a déclaré Albertin.

    Dans une étude connexe (Schmidbaur et al.), publié la semaine dernière, l’équipe a exploré comment le génome hautement réorganisé dans Scolopes d’Euprymna affecte l’expression des gènes. L’équipe a découvert que les réarrangements du génome entraînaient de nouvelles interactions qui pourraient être impliquées dans la fabrication de nombreux nouveaux tissus de céphalopodes, y compris leurs grands systèmes nerveux élaborés.

    « Chez de nombreux animaux, l’ordre des gènes au sein du génome a été préservé au cours de l’évolution », a déclaré Albertin. « Mais chez les céphalopodes, le génome a connu des poussées de restructuration. Cela présente une situation intéressante : les gènes sont placés dans de nouveaux emplacements du génome, avec de nouveaux éléments régulateurs qui pilotent l’expression des gènes. Cela pourrait créer des opportunités pour que de nouveaux traits évoluent. « 

    Qu’y a-t-il de si frappant dans les génomes des céphalopodes ?

    Les principales informations sur les génomes des céphalopodes fournies par les études comprennent :

    Ils sont grands. Le Doryteuthis Le génome est 1,5 fois plus grand que le génome humain, et le génome de la pieuvre a 90% de la taille d’un humain.

    Ils sont brouillés. « Les événements clés de l’évolution des vertébrés, conduisant à l’homme, comprennent deux cycles de duplication du génome entier », a déclaré Ragsdale. « Avec ce nouveau travail, nous savons maintenant que l’évolution des céphalopodes à corps mou impliquait des changements génomiques tout aussi massifs, mais les changements ne sont pas des duplications du génome entier mais plutôt d’immenses réarrangements du génome, comme si les génomes ancestraux étaient mis dans un mélangeur. »

    « Avec ces nouvelles informations, nous pouvons commencer à nous demander comment des changements génomiques à grande échelle pourraient sous-tendre ces caractéristiques uniques clés que partagent les céphalopodes et les vertébrés, en particulier leur capacité à avoir de grands corps avec des cerveaux disproportionnellement gros », a déclaré Ragsdale.

    Étonnamment, ils ont découvert que les trois génomes de céphalopodes sont fortement réarrangés les uns par rapport aux autres, ainsi que par rapport aux autres animaux.

    « La pieuvre et le calmar ont divergé il y a environ 300 millions d’années, il est donc logique qu’ils semblent avoir des histoires évolutives très distinctes », a déclaré Albertin. « Ce résultat passionnant suggère que les réarrangements dramatiques dans les génomes des céphalopodes ont produit de nouveaux ordres de gènes qui étaient importants dans l’évolution des calmars et des poulpes. »

    Ils contiennent de nouvelles familles de gènes. L’équipe a identifié des centaines de gènes dans de nouvelles familles de gènes propres aux céphalopodes. Alors que certains ordres de gènes anciens communs à d’autres animaux sont conservés dans ces nouvelles familles de gènes de céphalopodes, la régulation des gènes semble être très différente. Certaines de ces familles de gènes spécifiques aux céphalopodes sont fortement exprimées dans des caractéristiques uniques des céphalopodes, y compris dans le cerveau du calmar.

    Certaines familles de gènes sont exceptionnellement étendues. « Un exemple passionnant de cela est les gènes de la protocadhérine », a déclaré Albertin. « Les céphalopodes et les vertébrés ont indépendamment dupliqué leurs protocadhérines, contrairement aux mouches et aux nématodes, qui ont perdu cette famille de gènes au fil du temps. Cette duplication a abouti à un cadre moléculaire riche qui est peut-être impliqué dans l’évolution indépendante de systèmes nerveux vastes et complexes chez les vertébrés et les céphalopodes. . »

    Ils ont également trouvé des extensions de familles de gènes spécifiques à l’espèce, telles que les gènes impliqués dans la fabrication du bec ou des ventouses du calmar. « Aucune de ces familles de gènes n’a été trouvée dans la pieuvre. Ainsi, ces groupes distincts d’animaux proposent de nouvelles familles de gènes pour accomplir leur nouvelle biologie », a déclaré Albertin.

    Édition d’ARN : une autre flèche dans le carquois pour générer de la nouveauté

    Des recherches antérieures au MBL ont montré que les calmars et les poulpes affichent un taux extraordinairement élevé d’édition d’ARN, ce qui diversifie les types de protéines que les animaux peuvent produire. Pour donner suite à cette constatation, Albertin et coll. séquencé l’ARN de 26 tissus différents dans Doryteuthis et examiné les taux d’édition d’ARN dans les différents tissus.

    « Nous avons trouvé un signal très fort pour l’édition d’ARN qui modifie la séquence d’une protéine pour qu’elle soit limitée au système nerveux, en particulier dans le cerveau et dans le lobe de la fibre géante », a déclaré Albertin.

    « Ce catalogue d’édition dans différents tissus fournit une ressource pour poser des questions de suivi sur les effets de l’édition. Par exemple, l’édition de l’ARN se produit-elle pour aider l’animal à s’adapter aux changements de température ou à d’autres facteurs environnementaux ? Avec les séquences du génome , avoir un catalogue de sites et de tarifs d’édition d’ARN facilitera grandement les travaux futurs. »

    Pourquoi ces céphalopodes ont-ils fait la coupe ?

    Ces trois espèces de céphalopodes ont été choisies pour l’étude compte tenu de leur importance passée et future pour la recherche scientifique. « Nous pouvons en apprendre beaucoup sur un animal en séquençant son génome, et le génome fournit une boîte à outils importante pour toute sorte d’enquêtes à venir », a déclaré Albertin.

    Ils sont:

  • Le calmar côtier de l’Atlantique (Doryteuthis pealeii). Près d’un siècle de recherche sur ce calmar au MBL et ailleurs a révélé des principes fondamentaux de la neurotransmission (découvertes récompensées par un prix Nobel). Pourtant, c’est le premier rapport de la séquence du génome de ce calmar bien étudié (dans Albertin et al., financé par la Grass Foundation). Il y a deux ans, une équipe MBL a réalisé le premier knock-out de gène chez un céphalopode en utilisant Doryteuthis pealeiien tirant parti des données préliminaires de séquence génomique et de l’édition du génome CRISPr-Cas9.
  • Le calmar bobtail hawaïen (Scolopes d’Euprymna). Une bactérie rougeoyante vit à l’intérieur d’un « organe de lumière » unique dans le calmar, pour le bénéfice mutuel des deux. Cette espèce est devenue un système modèle pour l’étude de la symbiose animal-bactérie et d’autres aspects du développement. Un brouillon E. scolopes l’assemblage du génome était publié en 2019.
  • La pieuvre à deux points de Californie (Octopus bimaculoides). Relativement nouveau dans le bloc de la recherche scientifique, il s’agit du premier génome de poulpe jamais séquencé. Albertin a codirigé l’équipe qui a publié son projet de génome en 2015.
  • Plus d’information:
    Mécanismes du génome et du transcriptome entraînant l’évolution des céphalopodes, Communication Nature (2022). DOI : 10.1038/s41467-022-29748-w

    Hannah Schmidbaur et al, Émergence d’une nouvelle régulation et expression des gènes de céphalopodes grâce à une réorganisation du génome à grande échelle, Communication Nature (2022). DOI : 10.1038/s41467-022-29694-7

    Fourni par Laboratoire de biologie marine

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