De nouvelles recherches sur l’émergence des premières cellules complexes défient l’orthodoxie

Au début, il y avait l’ennui. Suite à l’émergence de la vie cellulaire sur terre, il y a environ 3,5 milliards d’années, de simples cellules dépourvues de noyau et d’autres structures internes détaillées dominaient la planète. Les choses resteraient largement inchangées en termes de développement évolutif dans ces cellules dites procaryotes – les bactéries et les archées – pendant encore un milliard et demi d’années.

Puis, quelque chose de remarquable et d’inédit s’est produit. Un nouveau type de cellule, connu sous le nom d’eucaryote, a émergé. Les eucaryotes développeraient de nombreux modules internes complexes ou organites, y compris le réticulum endoplasmique, l’appareil de Golgi et les mitochondries, formant des types de cellules extrêmement divers – précurseurs de toute vie végétale et animale ultérieure sur terre. Les cellules procaryotes, qui comprennent les bactéries et les archées, sont des organismes structurellement simples, dépourvus de la structure interne complexe que l’on trouve chez les eucaryotes. Toutes les espèces végétales et animales vivantes aujourd’hui ont leurs origines dans le dernier ancêtre commun eucaryote ou LECA. La transition du procaryote à l’eucaryote est restée un mystère central que les biologistes tentent toujours de démêler.

La façon dont cette transition cruciale s’est produite reste un mystère central en biologie.

Dans une nouvelle étude, Paul Schavemaker, chercheur au Biodesign Center for Mechanisms of Evolution et Sergio Muñoz-Gómez, anciennement à l’Arizona State University et actuellement chercheur à l’Université Paris-Saclay, Orsay, France, jettent un regard neuf sur le puzzle de l’émergence eucaryote.

Leur étude, qui paraît dans le numéro actuel de la revue Écologie de la nature et évolutionremet en cause un scénario populaire avancé pour expliquer l’arrivée des premiers organismes eucaryotes.

Les chercheurs explorent en détail les besoins énergétiques des cellules eucaryotes, qui sont en moyenne plus grandes et plus complexes que les procaryotes. Leurs résultats quantitatifs s’opposent à un dogme dominant, d’abord mis en avant par les biologistes Nick Lane et Bill Martin.

De la Genèse à l’Apocalypse

L’idée de base de Lane et Martin est que le destin développemental d’une cellule est régi par son approvisionnement en énergie. Les procaryotes simples sont pour la plupart petits et se composent de cellules individuelles ou de petites colonies et peuvent subsister avec des réserves d’énergie plus limitées pour alimenter leurs activités. Mais une fois qu’une cellule atteint une taille et une complexité suffisantes, elle finit par atteindre une barrière au-delà de laquelle ces procaryotes ne peuvent pas passer. Ou alors la théorie l’a.

Selon cette idée, un événement singulier dans l’histoire de la Terre a donné naissance aux eucaryotes, qui se sont ensuite développés et diversifiés pour occuper toutes les niches écologiques de la planète, des évents sous-marins à la toundra arctique. Cette vaste diversification s’est produite lorsqu’une cellule procaryote vivant librement a acquis un autre organisme minuscule dans les limites de son intérieur.

Par un processus appelé endosymbiose, la nouvelle cellule résidente est prise en charge par ce proto-eucaryote, lui apportant un complément d’énergie et permettant sa transformation. L’endosymbionte qu’il a acquis finira par se développer en mitochondries, des centrales cellulaires que l’on ne trouve que dans les cellules eucaryotes.

Étant donné que toute vie complexe aujourd’hui peut être attribuée à une seule branche eucaryote de l’arbre évolutif, on a supposé que cet événement endosymbiotique fortuit, l’acquisition de mitochondries, s’est produit une et une seule fois au cours de toute l’histoire de la vie sur Terre. Cet accident de la nature est la raison pour laquelle nous sommes tous ici. Sans les mitochondries, le volume et la complexité plus importants des eucaryotes ne seraient pas énergétiquement viables.

Pas si vite, affirment les auteurs de la nouvelle étude.

Traverser les frontières

Schavemaker note que si la distinction entre procaryotes et eucaryotes parmi les organismes vivant aujourd’hui est évidente, les choses étaient plus troubles pendant la phase de transition. Finalement, tous les traits communs des eucaryotes existants seraient acquis, donnant un organisme que les chercheurs appellent LECA ou le dernier ancêtre commun eucaryote.

La nouvelle étude explore l’avènement des premiers eucaryotes et note qu’au lieu d’une ligne de démarcation dure les séparant de leurs ancêtres procaryotes, la véritable image est plus désordonnée. Plutôt qu’un gouffre infranchissable entre les procaryotes et les eucaryotes en termes de complexité interne du volume cellulaire et de nombre de gènes, les deux formes cellulaires jouissaient d’un chevauchement considérable.

Les chercheurs étudient une gamme de types de cellules procaryotes et eucaryotes pour déterminer a) comment le volume cellulaire chez les procaryotes peut éventuellement agir pour limiter la surface de la membrane d’une cellule nécessaire à la respiration, b) la quantité d’énergie qu’une cellule doit diriger vers les activités de l’ADN en fonction de l’arrangement de son génome et c) les coûts et les avantages des endosymbiontes pour les cellules de divers volumes.

Il s’avère que les cellules peuvent atteindre un volume considérable et acquérir au moins certaines des caractéristiques des cellules complexes tout en restant principalement de caractère procaryote et sans la présence de mitochondries.

Les mitochondries sont les centrales énergétiques des cellules eucaryotes. Une hypothèse populaire prétend que ces organites étaient une condition préalable à la transition de procaryotes plus simples comme les bactéries et les archées vers des organismes eucaryotes plus grands et plus complexes. La nouvelle étude remet en question cette hypothèse. Graphique de Jason Drees

Demandes énergétiques croissantes

Les chercheurs ont examiné comment les besoins respiratoires d’une cellule, mesurés par le nombre de molécules d’ATP synthase disponibles pour fournir de l’énergie ATP pour la croissance et l’entretien des cellules, évoluent avec le volume d’une cellule. Ils décrivent également comment les besoins énergétiques évoluent avec la surface cellulaire, en s’appuyant sur les données de Lynch et Marinov.

« Nous avons en fait examiné la surface de la cellule et constaté que le nombre d’ATP synthases augmente plus rapidement que la membrane cellulaire », explique Schavemaker. « Cela signifie qu’à un moment donné de l’augmentation de la taille des cellules, il y aura une limite de volume, où les synthases d’ATP ne peuvent pas fournir suffisamment d’ATP pour que la cellule se divise à un certain rythme. » Les eucaryotes surmontent cette barrière grâce à une surface respiratoire supplémentaire fournie par des structures internes liées à la membrane comme les mitochondries.

Curieusement, cette limite de volume cellulaire ne se produit pas à la frontière des procaryotes et des eucaryotes, comme le prédisait la théorie précédente. Au lieu de cela, « cela se produit à des volumes de cellules beaucoup plus importants, environ 103 microns cubes, ce qui englobe de nombreux eucaryotes existants. Et c’est ce qui nous a fait penser que les mitochondries n’étaient probablement pas absolument nécessaires. Elles ont peut-être aidé mais elles n’étaient pas essentielles pour cette transition vers des volumes plus importants », déclare Schavemaker.

Quelque chose de similaire se produit lorsque l’arrangement des gènes chez les procaryotes et les eucaryotes est comparé. L’architecture du génome des procaryotes est dite symétrique, constituée d’une longueur d’ADN circulaire à double brin. De nombreuses bactéries hébergent plusieurs copies de leur génome par cellule.

Mais les eucaryotes ont une architecture de génome différente, dite asymétrique. Le principal avantage de l’arrangement du génome eucaryote est qu’ils n’ont pas à maintenir des copies du génome dans toute la cellule, comme les procaryotes. Pour la plupart des gènes, les eucaryotes peuvent conserver une ou deux copies dans le noyau ; seul un petit nombre de gènes sont présents sur les nombreuses copies du génome mitochondrial qui parsèment la cellule.

En revanche, les grandes bactéries ont de nombreuses copies de leur génome entier, chaque génome contenant une copie de chaque gène, présent dans toute la cellule. Cette distinction a permis aux eucaryotes de croître considérablement en taille sans faire face aux mêmes contraintes énergétiques imposées aux procaryotes. Mais encore une fois, les chercheurs ont observé un chevauchement important des nombres de gènes des procaryotes et des eucaryotes, suggérant que les procaryotes peuvent étendre leur nombre de gènes dans le domaine généralement associé aux eucaryotes plus grands, jusqu’à ce qu’ils atteignent un seuil critique au-delà duquel leur symétrie génomique devient un facteur limitant. .

LECA revisité

La nouvelle image de l’évolution précoce des eucaryotes fournit une alternative plausible au paradigme de la mitochondrie d’abord. Plutôt que l’évolution inaugurant l’ère des eucaryotes d’un seul grand geste – l’acquisition fortuite d’un prototype mitochondrial, une série de changements provisoires, graduels et progressifs sur de vastes périodes de temps a finalement produit des cellules complexes remplies de structures internes sophistiquées et capables de diversification explosive .

Des recherches antérieures de Lynch et Marinov citées dans la nouvelle étude adoptent une vision un peu plus radicale, ce qui implique que les mitochondries offraient peu ou pas d’avantages aux premiers eucaryotes. La nouvelle étude adopte une position plus modérée, suggérant qu’au-delà d’un volume cellulaire critique, des mitochondries et peut-être d’autres caractéristiques des cellules eucaryotes modernes auraient été nécessaires pour satisfaire les besoins énergétiques des grandes cellules, mais une gamme de proto-eucaryotes plus petits peut avoir fait très bien sans ces innovations.

Par conséquent, la transition vers le mystérieux événement LECA peut avoir été précédée par une série d’organismes, qui peuvent avoir été initialement dépourvus de mitochondries.

La nouvelle recherche remet également en question le moment des événements de transition eucaryote. Peut-être que la grande transition a commencé avec le développement d’un cytosquelette eucaryote ou d’une autre structure avancée. Les mitochondries internes avec son génome cellulaire supplémentaire peuvent avoir commencé lorsqu’un procaryote plus petit a été englouti par un plus grand, par un processus connu sous le nom de phagocytose ou peut-être que les mitochondries ont envahi le premier procaryote en tant que parasite. Beaucoup plus de recherches seront nécessaires pour placer en toute confiance la série d’événements conduisant à des eucaryotes à part entière dans leur séquence appropriée.

« Nous ne savons pas quelles avancées sont arrivées en premier », déclare Schavemaker. « Vous pouvez imaginer une série d’organismes qui ont d’abord commencé avec des endomembranes et des vésicules internes. Ensuite, ils développent le RE à partir de cela, qui effectue la manipulation des protéines membranaires, et à partir de là, vous obtenez le noyau. Et peut-être alors