Le champignon Ustilago maydis attaque le maïs et peut causer des dommages importants à son hôte. Pour ce faire, il s’assure d’abord que la plante offre peu de résistance à l’infection. La précision chirurgicale qu’il applique est démontrée par une nouvelle étude de l’Université de Bonn, qui vient d’être publiée dans la revue Nouveau Phytologue. L’Institut Gregor Mendel de Vienne et l’Institut Leibniz de génétique végétale et de recherche sur les plantes cultivées de Gatersleben ont également participé aux travaux.
Ustilago maydis attaque et se reproduit dans les parties aériennes du plant de maïs. Une énorme croissance tissulaire semblable à une tumeur se forme souvent au site de l’infection. Ces galles peuvent atteindre la taille de la tête d’un enfant. Les croissances sont déclenchées par des molécules libérées par le champignon, appelées effecteurs. Ils manipulent le métabolisme de la plante et suppriment son système immunitaire. Ils favorisent également la croissance et la division cellulaires du maïs. Pour ce faire, ils interfèrent avec une voie de signalisation végétale régulée par l’auxine, une hormone végétale.
« Le champignon utilise cette voie de signalisation de l’auxine à ses propres fins », explique le professeur Armin Djamei, qui dirige le département de pathologie végétale à l’Institut INRES de l’université de Bonn. « C’est parce que l’énorme croissance du tissu dévore l’énergie et les ressources qui manquent alors pour se défendre contre Ustilago maydis. De plus, le champignon trouve un approvisionnement idéal en nutriments dans les excroissances et peut bien s’y multiplier. » La formation des galles caractéristiques est donc bien dans l’intérêt du pathogène.
« Nous avons donc voulu savoir comment le champignon favorise ces processus de prolifération », explique Djamei. « Pour ce faire, nous avons recherché du matériel génétique dans le champignon lui permettant de contrôler la voie de signalisation de l’auxine de sa plante hôte et donc sa croissance cellulaire. » La recherche complexe a commencé il y a sept ans à l’Institut Gregor Mendel de Vienne. Plus tard, le chercheur sur les cultures a poursuivi ses travaux à l’Institut Leibniz de Gatersleben et plus tard à l’Université de Bonn.
Le pathogène reprogramme son hôte
Avec ses collaborateurs, Djamei a pu identifier cinq gènes que le champignon utilise pour manipuler la voie de signalisation de l’auxine de la plante hôte. Ces cinq gènes, appelés Tip1 à Tip5, forment ce qu’on appelle un cluster : si l’on imagine le génome entier d’Ustilago maydis comme une épaisse encyclopédie, ces cinq gènes se trouvent en quelque sorte sur des pages successives.
Les gènes sont des manuels de construction – le champignon en a besoin pour produire les protéines respectives. « Les protéines codées par les cinq gènes Tip peuvent se lier à une protéine du plant de maïs connue des experts sous le nom de Topless », explique le Dr Janos Bindics. Ancien employé de l’Institut Gregor Mendel, lui et son collègue, le Dr Mamoona Khan, ont réalisé de nombreuses expériences clés de l’étude.
Topless est un interrupteur central qui supprime des voies de signalisation très différentes dans la plante. Les effecteurs fongiques produits par les cinq gènes Tip annulent cette répression et le font très spécifiquement pour les voies de signalisation qui profitent au champignon, telles que la voie de signalisation de croissance induite par l’auxine. En revanche, les autres voies de signalisation contrôlées par Topless ne sont pas affectées. « Au sens figuré, le champignon agit avec une précision chirurgicale », souligne Djamei. « Il accomplit exactement ce qu’il doit accomplir pour infecter au mieux le plant de maïs. »
Perspectives pour la recherche fondamentale
Il existe un certain nombre d’agents pathogènes qui interfèrent avec la voie de signalisation de l’auxine des hôtes qu’ils infectent. Exactement comment n’est souvent pas entièrement compris. Il se peut que Topless joue également un rôle important dans ce processus dans d’autres cultures. Après tout, la protéine est née il y a plusieurs centaines de millions d’années et son rôle central n’a guère changé depuis lors. Il existe donc non seulement dans le maïs, mais sous une forme similaire dans toutes les autres plantes terrestres. Par exemple, les chercheurs ont pu montrer que les effecteurs Tip d’Ustilago maydis interfèrent également avec la voie de signalisation de l’auxine d’autres espèces végétales.
Les résultats pourraient donc aider à mieux comprendre les processus d’infection dans les principales maladies des plantes. Les résultats sont particulièrement intéressants pour la recherche fondamentale : « Grâce à eux, il sera possible pour la première fois d’influencer de manière très ciblée des effets spécifiques de la voie de signalisation de l’auxine et ainsi d’élucider encore plus précisément l’effet de ces importantes hormones végétales, » dit Armin Djamei.
Janos Bindics et al, De nombreuses façons de TOPLESS – manipulation de la signalisation de l’auxine végétale par un groupe d’effecteurs fongiques, Nouveau Phytologue (2022). DOI : 10.1111/nph.18315