Die Besiedlung von Pflanzen durch biotrophe Krankheitserreger erfordert ausgeklügelte Strategien zur Gewebeinvasion, Abwehrunterdrückung und Stoffwechselmanipulation, um Nährstoffe zu plündern, die für ihr Wachstum und ihre Reproduktion erforderlich sind. Der biotrophe Pilz Ustilago maydis sezerniert während der Besiedlung von Maispflanzen ein vielfältiges Effektom, um die oben genannten Aufgaben zu erfüllen. Effektoren sind mikrobiell sekretierte manipulative Moleküle, die außerhalb oder innerhalb der Wirtszelle wirken. Sie sind eine Art mikrobielle „Waffe“, die das Immunsystem des Wirts angreifen und austricksen, um eine Infektion voranzutreiben.
Koevolutionäre Kräfte auf das Effektom und das entsprechende Immunsystem des Wirts formen die Wechselwirkungen zwischen Pflanzen und Pathogenen und werden im berühmten ZigZag-Modell zusammengefasst, in dem die Erkennung von Pathogenen durch Immunrezeptoren des Wirts und die Unterdrückung der Erkennung durch neue Effektoren zu kompatiblen oder inkompatiblen Wechselwirkungen über die evolutionäre Lebensdauer führen dieser Interaktion. Die Pflanze reagiert auf den Erreger mit einer ersten Reaktion, der Pathogen Triggered Immunity (PTI). Mit Hilfe der Effektoren kann es dem Erreger jedoch gelingen, diese erste Verteidigungslinie zu überwinden. Die Pflanze reagiert dann mit einer zweiten Reaktion, der effektorgetriggerten Immunität (ETI).
Eine Gemeinsamkeit bei der PTI- und ETI-Abwehr ist die schnelle Bildung reaktiver Sauerstoffspezies (ROS) – wie Wasserstoffperoxid – im apoplastischen Raum infizierter Pflanzenzellen. Das ROS interfering protein 1 (Rip1) wiederum ist ein Effektor, der diese Reaktion unterdrückt. „In unserer Studie charakterisieren wir das ROS-Burst-interferierende Effektorprotein Rip1 von U. maydis funktionell und weisen nach, dass es die apoplastische ROS-Bildung unterdrückt, indem es in verschiedenen subzellulären Kompartimenten der Wirtszelle wirkt“, erklärt Prof. Dr. Armin Djamei von am Institut für Nutzpflanzenwissenschaften und Ressourcenschutz (INRES) der Universität Bonn und ehemaliger Leiter der Forschungsgruppe Biotrophie und Immunität am IPK Leibniz-Institut.
„Wichtig ist, dass wir biochemische und genetische Beweise dafür liefern, dass Rip1 Zmlox3 – ein Maisgen aus der Familie der Lipoxygenasen – anvisiert und bindet, um die PTI- und Rip1-vermittelte Verringerung der Anfälligkeit von Mais für U. maydis zu unterdrücken.“
Eine Studie zu diesem Mais-Empfindlichkeitsfaktor im Zusammenhang mit einer U. maydis-Infektion wurde kürzlich als Ergebnis einer Gemeinschaftsarbeit zwischen der Kumlehn-Gruppe und dem Djamei-Labor veröffentlicht (Pathi et al. 2021). Die neuere Studie ist in veröffentlicht Die Pflanzenzelle Tagebuch. Während in der vorherigen Arbeit genetische Beweise erbracht wurden, die die Relevanz des Wirtsziels Zmlox3 für die U. maydis-Infektion zeigten, wurde hier Rip1 als ein entsprechender Effektor identifiziert, der auf Zmlox3 abzielt. Auf der mechanistischen Seite zeigen die Forscher, dass Rip1 Zmlox3 in den Kern verlagert und dass nukleäres Zmlox3 unabhängig von seiner enzymatischen Aktivität zu einer reduzierten ROS-Burst-Reaktionsfähigkeit in Pflanzen führt, was teilweise die ROS-Burst-unterdrückenden Aktivitäten von Rip1 erklärt.
Die Komplexität als Ergebnis der Koevolution wird deutlich, wenn man sich die genetischen Daten der jüngsten Veröffentlichung ansieht. Maismutanten, bei denen Zmlox3 ausgeschaltet war, zeigten eine höhere Infektionsresistenz. Wenn die gleichen Maismutanten mit U. maydis-Stämmen ohne Rip1 infiziert wurden, waren die Pflanzen wieder anfällig für Mais-Wildtyp-Spiegel. „Dies deutet darauf hin, dass Rip1 Resistenzmechanismen in der Pflanze auslöst, die in Anwesenheit von Zmlox3 und durch die Wirkung von Rip1 unterdrückt werden“, erklärt Dr. Indira Saado, Erstautorin der Studie, die ihre Forschung zu diesem Thema am IPK begonnen hat. „Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Aktivität von Zmlox3 als Anfälligkeitsfaktor direkt mit dem Vorhandensein von Rip1 auf der Pilzseite verbunden ist.“
Zusammen zeigen die Ergebnisse, dass der U. maydis-Effektor Rip1 in mehreren subzellulären Kompartimenten als Suppressor fungiert und dass das Targeting und die Bindung von Zmlox3 durch Rip1 für die Unterdrückung der Rip1-abhängigen reduzierten Anfälligkeit von Mais für U. maydis verantwortlich ist.
Akzeptiertes Manuskript, Effector-mediated plant lipoxygenase protein relocalization triggers susceptibility, Die Pflanzenzelle (2022). DOI: 10.1093/plcell/koac105
Zur Verfügung gestellt vom Leibniz-Institut für Pflanzengenetik und Kulturpflanzenforschung